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【摘要】：鸟类的合作繁殖是指两个以上的家族成员在繁殖期共同照料同一窝幼鸟的行为。对这一特殊的繁殖行为的研究历史迄今已150多年，生物学家和生态学家致力于探索合作繁殖行为的进化、发生和变化与各种生态因子的相关性，涌现了很多经典的研究和理论。本文整理了相关文献，以年代为线索综述了合作繁殖行为生态相关性的研究历程，归纳了包括栖息地假说、生态限制假说、留巢受益假说、生活史假说等重要理论的发展和演变历程，以期为读者了解这一领域的研究历史提供简明的参考。同时，总结了近年来合作繁殖生态相关性领域的研究进展，并提出了为了研究方向的建议。
【关键词】：合作繁殖;生态;生活史;假说;理论
一、引言
合作繁殖（cooperative breeding）是指两个以上的家族成员在繁殖期共同照料同一窝幼鸟的行为。早在19世纪，达尔文就发现并注意到了这一明显的个体间利他行为，时至今日，这一特殊的繁殖行为已经困扰了生物学家长达150多年的时间。最初，众多生物学家和行为学家都致力于从行为学的角度对单一物种的合作繁殖进行研究，开展了大量的野外观察和调查，揭示合作繁殖最为基本的行为特征和意义：这一繁殖系统大多出现于晚成鸟物种中，通常由父母双亲（breeder或breeding pair）和帮手（helper）组成，双亲即繁殖幼鸟的亲身父母，而帮手是延迟或放弃了自身独立繁殖机会，参与包括筑巢、孵卵、递食、保卫领域或巢等任务的成熟个体，帮手的帮助行为（helping behavior）能够有效增加合作家族的繁殖水平。
二、20世纪60-70年代
Selander （1964）是研究合作繁殖的生态学原理和相关性的先驱。他对几种曲嘴鹪鹩（Campylorhynchus spp.）的合作繁殖行为进行了长期的野外观察和对比研究，发现在其合作繁殖的发生与栖息地上繁殖种群的大小有关，并提出了栖息地饱和假说（habitat saturation hypothesis）。栖息地饱和假说认为，种群在固定的生境内不断壮大，达到栖息地饱和的状态时，繁殖领域的缺乏会限制成熟后代的扩散（dispersal）从而使其加入合作繁殖家族成为帮手。这一假说在之后被众多学者在多个合作物种中加以验证和补充。但是，这一假说在很多情况下缺乏适用性：首先，对于那些必须进行合作繁殖才能够成功抚育后代的专性（obligate）合作繁殖物种，这一假说显然不适用;其次，环境容纳量受到很多因素的影响，加之鸟类是活动能力非常强的类群，栖息地饱和与否是难以准确衡量的，通常只能通过长期的监测来评估，因此很难应用到大多数野外种群的研究中。
三、20世纪80-90年代
Selander （1964）之后，合作繁殖行为的发生与生态因子之间的关系得到了广泛关注，众多学者从很多方面研究了限制个体扩散、促进合作繁殖的生态和种群动态因素。Emlen （1982）将自己的工作结合前人的研究结果，比较了同一物种的种群间或跨年数据，发现合作繁殖行为的发生强度和生态限制的严酷程度呈正相关，并提出了生态限制假说（ecological constraints hypothesis）：当繁殖时期的生态条件严酷到一定程度，就会限制成熟个体的扩散和独立繁殖，从而使合作繁殖行为得以发生。很多研究和实验明确地指出了这些限制：领域空缺的缺乏（Emlen， 1984）、高昂的扩散代价、配偶的短缺以及获得领域后过低的繁殖成功率等。这时期涌现的一些设计精致的人为实验都有力地支持了这一假说，例如，当为红顶啄木鸟（Picoides borealis）提供新筑巢点、移除华丽细尾鹩莺（Malurus cyaneus）的繁殖雄性时，先前的帮手都会离开家族独立繁殖，表明这些生态因子上的限制导致了合作繁殖的发生。生态限制假说认为，合作繁殖是最差的生态条件下的最优策略，即“best of a bad job”。
然而另外一些学者则持不同的意见。Stacey and Ligon （1991）提出了留巢受益假说（benefits of philopatry hypothesis），认为延迟扩散和合作繁殖并非是最坏条件下万不得已的选择，而是因为成熟后代留在出生领域能够享受更大的利益并且获得更高的终身适合度而采取的策略（Stacey & Ligon， 1987， 1991）。同样的，一些实验也证明了这一观点，例如：为塞舌尔苇莺（Acrocephalus sechellensis）创造繁殖领域时，帮手会去占据并且独立繁殖，但是这只发生在空缺领域优于或等于出生领域的情况下（Komdeur， 1992）;人为增加或减少出生領域的食物资源明显影响合作繁殖出现的比例（Dickinson & McGowan， 2005; Baglione et al.， 2006）。这表明如果栖息地间的质量差异增加了留巢利益，即使没有栖息地的饱和，合作繁殖也会发生。
四、21世纪初
生态限制假说和留巢受益假说这两个重要的理论提出之后，众多学者对它们之间的差异进行了激烈的争论。经历长期的讨论和众多的研究，这两个假说在21世纪初被认为是基于同一基本主题，强调不同方面的同一理论体系，即两个假说都是基于同一假设：当利益与损失的平衡偏向于延迟扩散，而非游荡、扩散或尝试独立繁殖时，个體将选择进行帮助和合作繁殖;而生态限制假说强调了利益损失平衡中的损失一端，留巢受益假说更加关注利益一端而已。同样的，Hatchwell and Komdeur （2000）也将生活史假说和生态限制假说归为同一理论体系，他们总结：广义上的繁殖空缺的出现和被占据，与生活史特征（如性比、存活率、繁殖率、寿命）和生态限制因素（如领域、巢穴、捕食风险）都有关，只是生活史假说强调特定的生活史特征是合作繁殖的先决条件，而生态限制假说认为环境条件的限制更为重要。Hatchwell and Komdeur （2000）认为不应考虑这种先后顺序的差异，合作繁殖也许是一系列自然选择压力下的结果，应该将两个方面视为同时发生的，并且提出了整合三个假说的广义限制假说了综合地考虑合作繁殖的问题。 很長一段時期，广义限制假说被广为接受用来解释合作繁殖的进化、发生与变化，但是这一理论仍然不是一个全面普适的学说。虽然众多的种内研究强有力地支持了生态限制假说，但是这一理论在解释为什么合作繁殖在一些物种中得以进化而在另一些中则不出现时比较失败。种内研究找到了很多影响合作繁殖的生态因子，但是这些研究都是在单物种水平上的，合作繁殖的影响因子在物种间差异明显并且缺乏普遍性。合作繁殖在物种中普遍存在，各种生态限制因子同样也是普遍存在的，为何不同的合作繁殖物种受到不同的生态因子的限制和影响？哪一个因子是更为关键的生态限制？又为何受到同样限制的物种中，一些会出现合作繁殖行为而另一些则不出现？换句话说，以广义生态限制假说的理论体系，我们只能在单一物种内寻找和验证影响其合作繁殖的生态因子，而没有发现不同类群间是否存在不同模式关系，我们依然无法预测某一物种在什么情况下受到什么生态因子的影响，是否会出现合作繁殖行为。
结语
合作繁殖行为是动物繁殖系统中最为特殊的一类，它同时涉及了动物行为学、种群生态学、行为生态学，了解其行为特点和进化途径对于认识动物的社会性行为乃至人类自身的社会性都具有重要价值和意义。针对合作繁殖的研究已经经历了150多年时间，鸟类作为研究这一行为最为有利的“试验田”，涌现了大量的研究，其中不乏很多经典实验和假说，但是至今都还没有一套能够完全合理地解释合作繁殖的进化、发生与变化，并且广泛适用于众多合作物种的理论体系。这主要是因为合作繁殖的多样性和复杂性，一方面，合作繁殖虽然不是主要的繁殖方式，但广泛存在于各类群的鸟类中，其形式和特点体现出了极高的多样性;另一方面，自然界中的鸟类受到太多的来自自身及环境的影响，形成了非常复杂的生物-非生物复合系统，并且系统中的各因素还存在相互关系，要在这些复杂的因素中找到鸟类合作繁殖的原因着实不易。迄今为止众多的研究大多关注或侧重于某一个或某些因子，各个学者从不同的角度探讨合作繁殖的出现机制和变异原因，虽然已有很多显著成果，但无法形成统一的体系，也无法综合出广泛普适的理论框架。因此，建议未来的研究将焦点集中于“繁殖机会的轮转”这一单独的指标，从生态限制、最佳策略、气候模式或生活史特征等不同的角度探讨各类因素与种群中繁殖机会轮转的相关性，这可能会为未来不同水平上的比较研究和理论模型的建立提供最有希望的方向。
参考文献：
[1]Arnold， K.E. & Owens， I.P.F. （1998） Cooperative breeding in birds： a comparative test of the life history hypothesis. Proceedings of the Royal Society B： Biological Sciences， 265， 739-745.
[2]Austad， S.N. & Rabenold， K.N. （1986） Demography and the evolution of cooperative breeding in the bicolored wren， Campylorhynchus griseus. Behaviour， 97， 308-324.
[3]Baglione， V.， Canestrari， D.， Marcos， J.M. & Ekman， J. （2006） Experimentally increased food resources in the natal territory promote offspring philopatry and helping in cooperatively breeding carrion crows. Proceedings of the Royal Society B： Biological Sciences， 273， 1529-1535.
[4]Brown， J.L. （1974） Alternate routes to sociality in jays—with a theory for the evolution of altruism and communal breeding. American Zoologist， 14， 63-80.
[5]Cockburn， A. （2006） Prevalence of different modes of parental care in birds. Proc Biol Sci， 273， 1375-83.
[6]Cockburn， A. & Russell， A.F. （2011） Cooperative breeding： a question of climate？ Curr Biol， 21， R195-7.
【关键词】：合作繁殖;生态;生活史;假说;理论
一、引言
合作繁殖（cooperative breeding）是指两个以上的家族成员在繁殖期共同照料同一窝幼鸟的行为。早在19世纪，达尔文就发现并注意到了这一明显的个体间利他行为，时至今日，这一特殊的繁殖行为已经困扰了生物学家长达150多年的时间。最初，众多生物学家和行为学家都致力于从行为学的角度对单一物种的合作繁殖进行研究，开展了大量的野外观察和调查，揭示合作繁殖最为基本的行为特征和意义：这一繁殖系统大多出现于晚成鸟物种中，通常由父母双亲（breeder或breeding pair）和帮手（helper）组成，双亲即繁殖幼鸟的亲身父母，而帮手是延迟或放弃了自身独立繁殖机会，参与包括筑巢、孵卵、递食、保卫领域或巢等任务的成熟个体，帮手的帮助行为（helping behavior）能够有效增加合作家族的繁殖水平。
二、20世纪60-70年代
Selander （1964）是研究合作繁殖的生态学原理和相关性的先驱。他对几种曲嘴鹪鹩（Campylorhynchus spp.）的合作繁殖行为进行了长期的野外观察和对比研究，发现在其合作繁殖的发生与栖息地上繁殖种群的大小有关，并提出了栖息地饱和假说（habitat saturation hypothesis）。栖息地饱和假说认为，种群在固定的生境内不断壮大，达到栖息地饱和的状态时，繁殖领域的缺乏会限制成熟后代的扩散（dispersal）从而使其加入合作繁殖家族成为帮手。这一假说在之后被众多学者在多个合作物种中加以验证和补充。但是，这一假说在很多情况下缺乏适用性：首先，对于那些必须进行合作繁殖才能够成功抚育后代的专性（obligate）合作繁殖物种，这一假说显然不适用;其次，环境容纳量受到很多因素的影响，加之鸟类是活动能力非常强的类群，栖息地饱和与否是难以准确衡量的，通常只能通过长期的监测来评估，因此很难应用到大多数野外种群的研究中。
三、20世纪80-90年代
Selander （1964）之后，合作繁殖行为的发生与生态因子之间的关系得到了广泛关注，众多学者从很多方面研究了限制个体扩散、促进合作繁殖的生态和种群动态因素。Emlen （1982）将自己的工作结合前人的研究结果，比较了同一物种的种群间或跨年数据，发现合作繁殖行为的发生强度和生态限制的严酷程度呈正相关，并提出了生态限制假说（ecological constraints hypothesis）：当繁殖时期的生态条件严酷到一定程度，就会限制成熟个体的扩散和独立繁殖，从而使合作繁殖行为得以发生。很多研究和实验明确地指出了这些限制：领域空缺的缺乏（Emlen， 1984）、高昂的扩散代价、配偶的短缺以及获得领域后过低的繁殖成功率等。这时期涌现的一些设计精致的人为实验都有力地支持了这一假说，例如，当为红顶啄木鸟（Picoides borealis）提供新筑巢点、移除华丽细尾鹩莺（Malurus cyaneus）的繁殖雄性时，先前的帮手都会离开家族独立繁殖，表明这些生态因子上的限制导致了合作繁殖的发生。生态限制假说认为，合作繁殖是最差的生态条件下的最优策略，即“best of a bad job”。
然而另外一些学者则持不同的意见。Stacey and Ligon （1991）提出了留巢受益假说（benefits of philopatry hypothesis），认为延迟扩散和合作繁殖并非是最坏条件下万不得已的选择，而是因为成熟后代留在出生领域能够享受更大的利益并且获得更高的终身适合度而采取的策略（Stacey & Ligon， 1987， 1991）。同样的，一些实验也证明了这一观点，例如：为塞舌尔苇莺（Acrocephalus sechellensis）创造繁殖领域时，帮手会去占据并且独立繁殖，但是这只发生在空缺领域优于或等于出生领域的情况下（Komdeur， 1992）;人为增加或减少出生領域的食物资源明显影响合作繁殖出现的比例（Dickinson & McGowan， 2005; Baglione et al.， 2006）。这表明如果栖息地间的质量差异增加了留巢利益，即使没有栖息地的饱和，合作繁殖也会发生。
四、21世纪初
生态限制假说和留巢受益假说这两个重要的理论提出之后，众多学者对它们之间的差异进行了激烈的争论。经历长期的讨论和众多的研究，这两个假说在21世纪初被认为是基于同一基本主题，强调不同方面的同一理论体系，即两个假说都是基于同一假设：当利益与损失的平衡偏向于延迟扩散，而非游荡、扩散或尝试独立繁殖时，个體将选择进行帮助和合作繁殖;而生态限制假说强调了利益损失平衡中的损失一端，留巢受益假说更加关注利益一端而已。同样的，Hatchwell and Komdeur （2000）也将生活史假说和生态限制假说归为同一理论体系，他们总结：广义上的繁殖空缺的出现和被占据，与生活史特征（如性比、存活率、繁殖率、寿命）和生态限制因素（如领域、巢穴、捕食风险）都有关，只是生活史假说强调特定的生活史特征是合作繁殖的先决条件，而生态限制假说认为环境条件的限制更为重要。Hatchwell and Komdeur （2000）认为不应考虑这种先后顺序的差异，合作繁殖也许是一系列自然选择压力下的结果，应该将两个方面视为同时发生的，并且提出了整合三个假说的广义限制假说了综合地考虑合作繁殖的问题。 很長一段時期，广义限制假说被广为接受用来解释合作繁殖的进化、发生与变化，但是这一理论仍然不是一个全面普适的学说。虽然众多的种内研究强有力地支持了生态限制假说，但是这一理论在解释为什么合作繁殖在一些物种中得以进化而在另一些中则不出现时比较失败。种内研究找到了很多影响合作繁殖的生态因子，但是这些研究都是在单物种水平上的，合作繁殖的影响因子在物种间差异明显并且缺乏普遍性。合作繁殖在物种中普遍存在，各种生态限制因子同样也是普遍存在的，为何不同的合作繁殖物种受到不同的生态因子的限制和影响？哪一个因子是更为关键的生态限制？又为何受到同样限制的物种中，一些会出现合作繁殖行为而另一些则不出现？换句话说，以广义生态限制假说的理论体系，我们只能在单一物种内寻找和验证影响其合作繁殖的生态因子，而没有发现不同类群间是否存在不同模式关系，我们依然无法预测某一物种在什么情况下受到什么生态因子的影响，是否会出现合作繁殖行为。
结语
合作繁殖行为是动物繁殖系统中最为特殊的一类，它同时涉及了动物行为学、种群生态学、行为生态学，了解其行为特点和进化途径对于认识动物的社会性行为乃至人类自身的社会性都具有重要价值和意义。针对合作繁殖的研究已经经历了150多年时间，鸟类作为研究这一行为最为有利的“试验田”，涌现了大量的研究，其中不乏很多经典实验和假说，但是至今都还没有一套能够完全合理地解释合作繁殖的进化、发生与变化，并且广泛适用于众多合作物种的理论体系。这主要是因为合作繁殖的多样性和复杂性，一方面，合作繁殖虽然不是主要的繁殖方式，但广泛存在于各类群的鸟类中，其形式和特点体现出了极高的多样性;另一方面，自然界中的鸟类受到太多的来自自身及环境的影响，形成了非常复杂的生物-非生物复合系统，并且系统中的各因素还存在相互关系，要在这些复杂的因素中找到鸟类合作繁殖的原因着实不易。迄今为止众多的研究大多关注或侧重于某一个或某些因子，各个学者从不同的角度探讨合作繁殖的出现机制和变异原因，虽然已有很多显著成果，但无法形成统一的体系，也无法综合出广泛普适的理论框架。因此，建议未来的研究将焦点集中于“繁殖机会的轮转”这一单独的指标，从生态限制、最佳策略、气候模式或生活史特征等不同的角度探讨各类因素与种群中繁殖机会轮转的相关性，这可能会为未来不同水平上的比较研究和理论模型的建立提供最有希望的方向。
参考文献：
[1]Arnold， K.E. & Owens， I.P.F. （1998） Cooperative breeding in birds： a comparative test of the life history hypothesis. Proceedings of the Royal Society B： Biological Sciences， 265， 739-745.
[2]Austad， S.N. & Rabenold， K.N. （1986） Demography and the evolution of cooperative breeding in the bicolored wren， Campylorhynchus griseus. Behaviour， 97， 308-324.
[3]Baglione， V.， Canestrari， D.， Marcos， J.M. & Ekman， J. （2006） Experimentally increased food resources in the natal territory promote offspring philopatry and helping in cooperatively breeding carrion crows. Proceedings of the Royal Society B： Biological Sciences， 273， 1529-1535.
[4]Brown， J.L. （1974） Alternate routes to sociality in jays—with a theory for the evolution of altruism and communal breeding. American Zoologist， 14， 63-80.
[5]Cockburn， A. （2006） Prevalence of different modes of parental care in birds. Proc Biol Sci， 273， 1375-83.
[6]Cockburn， A. & Russell， A.F. （2011） Cooperative breeding： a question of climate？ Curr Biol， 21， R195-7.