持续性伤害诱导的大鼠初级躯体感觉皮层突触可塑性及机制研究

来源 :第四军医大学 | 被引量 : 5次 | 上传用户:ktv238
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疼痛是一种复杂的体验,包含感觉辨识、情感激发和认知评价,它们均由神经网络的不同机制介导。有研究证实持续性痛与痛觉传导通路中突触传递的增强密切相关。在不同的痛觉刺激条件下,脊髓、杏仁核、海马和前扣带回(anterior cingulate cortex, ACC)及其它痛相关脑结构中的兴奋性突触传递均有增强。有报道称,除了兴奋性传递的改变,抑制性突触传递的改变也参与了慢性痛的持续过程。我们实验室的早期研究证实,外周炎性痛导致脊髓水平兴奋性氨基酸(excitatory amino acid, EAAs)和抑制性氨基酸(inhibitory amino acid, IAAs)的失衡以及ACC区神经元兴奋性和抑制性突触传递的失衡。近来有研究证实广泛的皮层区域参与了痛觉的处理过程,并在痛觉的生成和调节方面发挥重要作用。初级躯体感觉皮层(primary somatosensory cortex, S1)主要参与了痛觉的感觉—辨识方面。应用功能性磁共振成像(functional magnetic resonace imaging, fMRI)和正电子发射断层成像(positron emission tomography, PET)技术发现人类皮层S1区在伤害性刺激条件下明显激活。我们之前的结果表明,持续性痛刺激条件下,S1区Ⅱ/ⅡI层c-Fos表达明显增多,提示该区域的激活。但是,比较其他的痛相关区域,在持续性刺激条件下有关皮层S1区突触传递的研究相对较少。更进一步,炎性痛条件下皮层S1区突触可塑性的分子和细胞机制也不清楚。本实验在既往工作的基础上,采用蜜蜂毒(bee venom, BV)模型观察外周持续性疼痛条件下皮层S1区的突触可塑性改变及其细胞和分子机制。SD大鼠被随机分为两组,Saline对照组(Saline组)和BV处理致痛组(BV组),具体实验方法与步骤如下:(1)采用全细胞膜片钳技术,在离体S1区脑片上进行全细胞记录,观察持续性痛刺激对锥体细胞上的兴奋性突触后电流(excitatory postsynaptic current, EPSC)和抑制性突触后电流(inhibitory postsynaptic current, IPSC)的影响,综合观察S1区神经元发生的突触可塑性变化。(2)免疫组织化学(Immunohistochemistry, IHC)实验,观察BV注射2 h后皮层S1区神经元AMPA受体亚基GluR1、GluR2和GluR3以及GABAAα1的表达情况,重点观察持续性痛刺激对受体总蛋白的影响;(3)Western blotting,分别观察AMPA受体亚基GluR1、GluR2和GluR3以及GABAAα1总蛋白的表达和亚细胞组分的表达变化,探求AMPA受体与GABAA受体在突触可塑性变化中的细胞和分子机制。实验结果:1.持续性痛刺激下大脑皮层S1区锥体神经元EPSC的变化通过记录并分析自发的兴奋性突触后电流(spontaneous excitatory postsynaptic current, sEPSC),发现Saline组的频率为4.93±0.40 Hz,而BV组的频率为11.23±0.81 Hz,两者具有统计学差异(P < 0.01),说明持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元sEPSC的事件间期缩短/放电频率增加,提示突触前Glu释放频率增加;BV组波幅为16.59±1.15 pA,而Saline组的波幅值为10.13±1.47 pA,两者之间有统计学差异(P < 0.05),说明持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元sEPSC的波幅增大,提示突触后膜兴奋性受体数目增多或介导的兴奋性反应增强;Saline组和BV组大鼠大脑皮层S1区后肢代表区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元sEPSC的半波宽之间无统计学差异(P > 0.05)。通过记录并分析微小的兴奋性突触后电流(miniature excitatory postsynaptic current, mEPSC),发现Saline组的频率为4.88±0.23 Hz,而BV组的频率为5.85±0.21 Hz,两者具有统计学差异(P < 0.01),说明持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元mEPSC的事件间期缩短/放电频率增加,提示突触前Glu释放频率增加;BV组波幅为16.83±0.95 pA,而Saline组的波幅值为12.52±1.11 pA,两者之间有统计学差异(P < 0.05),说明持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元mEPSC的波幅增大,提示突触后膜兴奋性受体数目增多或介导的兴奋性反应增强;Saline组和BV组大鼠皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元mEPSC的半波宽无统计学差异(P > 0.05)。灌流液中外源性添加了Glu(300μmol/L)后,Saline组和BV组mEPSC的频率和波幅均有明显增加(100%基线以上)。差异明显之处在于BV组暴露于Glu后其波幅上升值较Saline对照组更大(Saline组为132.35±7.73%,BV组为154.18±8.29%),两组之间有统计学差异(P < 0.05)。提示BV致炎致痛后S1区锥体神经元突触后膜兴奋性传递效能增强,此结果进一步印证了BV组mEPSC波幅增加得出的结论。2.外周持续性痛刺激对皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层AMPA受体亚基GluR1, 2, 3蛋白总量及亚细胞分布的变化通过分析IHC和总蛋白Western blotting结果,发现持续性痛刺激条件下皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层AMPA受体亚基GluR1, 2, 3的总蛋白含量在Saline组和BV组之间均无差异(P > 0.05)。提示S1区突触传递的改变并非由于AMPA受体总蛋白的变化所致。而胞浆中GluR1亚单位在BV组明显低于在Saline组(54.94±9.02 vs.100)(P < 0.05);胞浆中GluR2亚单位在BV组明显高于在Saline组(142.01±12.64 vs. 100)(P < 0.05);胞浆中GluR3亚单位在两组间无统计学差异(P > 0.05)。胞膜中GluR1亚单位在BV组明显高于在Saline组(121.38±9.34 vs. 100)(P < 0.05);胞膜中GluR2亚单位在BV组明显低于在Saline组(70.47±12.86 vs. 100)(P < 0.05);胞膜中GluR3亚单位在两组间无统计学差异(P > 0.05),推论BV致炎致痛后,GluR1亚单位主要从细胞膜上迁移到细胞膜内,而GluR2亚单位主要从细胞膜上迁移到了细胞浆内。3.持续性痛刺激下大脑皮层S1区锥体神经元IPSC的变化通过记录并分析自发的抑制性突触后电流(spontaneous inhibitory postsynaptic current, sIPSC),发现BV致炎致痛后,神经元放电频率的平均值减小,但统计学上与Saline组间无统计学差异(P > 0.05),提示突触前GABA释放减少不显著;Saline组的波幅值为35.63±4.01 pA,而BV组波幅为21.40±3.15 pA,两者之间有统计学差异(P < 0.05),持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元sEPSC的波幅减小,提示突触后膜抑制性受体数目减少或介导的抑制性反应降低;大鼠大脑皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元sIPSC的半波宽在Saline组和BV组之间无统计学差异(P > 0.05)。通过记录并分析微小的抑制性突触后电流(miniature inhibitory postsynaptic current, mIPSC),发现Saline组和BV组大鼠大脑皮层S1区后肢代表区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元的放电频率在统计学上无差异(P > 0.05),提示突触前GABA释放未受BV致炎致痛的影响;Saline组的波幅值为16.24±1.11 pA,而BV组波幅为12.70±1.01 pA,两者之间有统计学差异(P < 0.05),说明持续性痛刺激条件下皮层S1区锥体神经元mIPSC的波幅减小,也提示突触后膜抑制性受体数目减少或介导的抑制性反应降低,Saline组和BV组大鼠皮层S1区后肢代表区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元mIPSC的半波宽无统计学差异(P > 0.05)。灌流液中添加浓度为10μmol/L的GABA后记录大鼠大脑皮层S1区后肢代表区Ⅱ/Ⅲ层锥体神经元的mIPSC。与未添加GABA时比较,灌流液中外源性添加了高浓度的GABA后,Saline组和BV组mIPSC的频率和波幅均有明显增加(100%基线以上)。差异明显之处在于Saline组暴露于GABA后其波幅上升值较BV组更大(Saline组为142.58±8.23%,BV组为118.33±7.82%),两组之间有统计学差异(P < 0.05);其余均无统计学差异(P > 0.05),提示BV致炎致痛后S1区锥体神经元突触后膜抑制性传递效能降低,此结果进一步印证了BV组mIPSC波幅减小得出的结论。4.外周持续性痛刺激对皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层GABAA蛋白总量及亚细胞分布的变化通过分析IHC和总蛋白Western blotting结果,发现持续性痛刺激条件下皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层GABAAα1的总蛋白含量在Saline组和BV组之间均无差异(P > 0.05)。提示S1区突触传递的改变并非由于GABAAα1总蛋白的变化所致。而胞浆中BV组的GABAAα1亚单位高于Saline组(158.42±10.56 vs. 100)(P < 0.05),而胞膜中BV组的GABAAα1亚单位低于Saline组(70.70±10.78 vs. 100)(P < 0.05),推论BV致炎致痛后,GABAAα1亚单位主要从突触后细胞膜转移至胞浆。结论:(1)外周持续性炎性痛条件下,大脑皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层发生的突触可塑性改变之一为兴奋性突触传递增强,主要表现为突触前兴奋性递质释放增多和突触后AMPA受体功能上调。(2)大脑皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层神经元突触后膜AMPA受体的转运(主要为含GluR1亚基的AMPA亚型上膜和含GluR2亚基的AMPA亚型内化)可能参与了兴奋性突触的可塑性改变。(3)外周持续性炎性痛条件下,大脑皮层S1区Ⅱ/Ⅲ层发生的突触可塑性改变之二为抑制性突触传递减弱,主要表现为突触后GABAA受体功能下调。(4)大脑皮层S1区Ⅱ/Ⅲ神经元突触后膜GABAA的转运(主要为GABAA的内化)可能参与了抑制性突触的可塑性改变。
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