唑来膦酸通过降低蛋白质的香叶基香叶基化修饰抑制TSC2突变引发的LAM和AML的肿瘤发生

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肺淋巴管平滑肌瘤(lymphangioleiomyomatosis,LAM)和肾血管平滑肌脂肪瘤(renal angiomyolipomas,RAML)大多由TSC2(tuberous sclerosis complex 2)基因突变所致,是结节性硬化症(tuberous sclerosis complex,TSC)常见的两类发病类型。肺淋巴管平滑肌瘤是一种罕见的发病于育龄期妇女的疾病,主要发病原因是平滑肌样细胞在肺部过度增殖,挤压到肺部气管、血管从而导致其肺部囊性结构的改变。肾血管平滑肌脂肪瘤是一种良性肿瘤,主要由平滑肌细胞,脂肪细胞以及血管组成,肿瘤的增大会挤压到血管导致其出血渗入肾脏,最终导致肾脏衰竭。目前,雷帕霉素(rapamycin)以及其类似物是临床上这两类疾病治疗的常用药物,除此以外,还未出现其他有效的靶向药物。值得注意的是雷帕霉素停药后多见病情反复,因此针对这两种疾病的新药开发显得尤为迫切。而我们的研究发现二磷酸盐——唑来膦酸(zoledronic acid,ZA)在TSC2突变所致这两类疾病的治疗中能够有效控制裸鼠皮下血管平滑肌脂肪瘤的生长,并且联合雷帕霉素治疗后有效抑制裸鼠肺淋巴管平滑肌瘤的生长和复发。动物体内研究表明,在血管平滑肌脂肪瘤的动物模型中,唑来膦酸能够有效抑制裸鼠皮下TSC2-null细胞瘤的生长;在肺淋巴管平滑肌瘤动物模型中,唑来膦酸联合雷帕霉素尾静脉给药对小鼠肺部肿瘤的形成和复发同样显示出良好疗效。相关研究报道,YAP 蛋白(Yes-associated protein,YAP)在 TSC2-null 细胞的异常增殖中发挥着重要的作用。我们进一步细胞水平研究发现,唑来膦酸引起YAP蛋白细胞核定位减弱,抑制TSC2-null细胞增殖;另一方面,免疫荧光结果显示唑来膦酸能够诱导TSC2-null细胞自噬,导致YAP蛋白的降解,最终导致TSC2-null细胞凋亡。近年来研究报道RhoA蛋白活性的降低会导致YAP蛋白出核增加,我们的研究结果发现,唑来膦酸抑制RhoA蛋白的膜定位,降低其蛋白活性,从而影响到YAP蛋白的表达和定位。而RhoA蛋白的膜定位主要是受到香叶基香叶基化修饰(geranylgeranyl modification)的影响。香叶基香叶基焦磷酸盐合成酶(geranylgeranyl pyrophosphate synthase,GGPPS)作为甲羟戊酸途径中合成香叶基香叶基焦磷酸盐(geranylgeranyl pyrophosphate,GGPP)的关键酶,其表达水平与细胞内蛋白质香叶基香叶基化修饰密切相关。为进一步确定香叶基香叶基化修饰在TSC2-null细胞增殖中的作用,我们利用小干扰RNA抑制GGPPS的表达,发现可以引起TSC2-null细胞的自噬和凋亡,并且加入GGPP能够逆转由唑来膦酸所引起的YAP的出核降解和自噬的发生,这与我们之前唑来膦酸通过香叶基香叶基化修饰促进细胞凋亡研究结果一致。因此,我们认为唑来膦酸主要是通过抑制蛋白的香叶基香叶基化修饰影响YAP蛋白出核降解,导致TSC2-null细胞的凋亡。值得注意的是,我们利用免疫组化染色发现在LAM以及AML病人体内病灶区中GGPPS的表达量明显增高。由此我们得出结论:蛋白质的异戊二烯化修饰特别是香叶基香叶基化修饰,在肺淋巴管平滑肌瘤和肾血管平滑肌瘤的发生发展中发挥着重要作用,并且GGPPS可以考虑作为该两类肿瘤诊断的分子标记。综上所述,我们研究表明唑来膦酸通过降低蛋白的异戊二烯化修饰特别是香叶基香叶基化修饰,抑制裸鼠皮下血管平滑肌脂肪瘤的生成,联合雷帕霉素有效控制小鼠肺淋巴管平滑肌瘤病情的进展,并且能够在停药后避免肺部肿瘤的复发。因此,我们的研究结果为临床克服病人服用雷帕霉素停药后病情反复发作的问题提供了新的解决方案。
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