病原细菌效应蛋白NIeB家族抑制死亡受体介导的细胞死亡机制的研究

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肿瘤坏死因子家族在维持免疫平衡,控制细胞死亡和炎症反应中发挥着重要的作用。这些细胞因子被肿瘤坏死因子受体家族的蛋白识别,激活信号转导通路,形成死亡诱导的信号复合体(death inducing signalling complex, DISK),促进细胞死亡。研究最为广泛的肿瘤坏死因子受体包括TNFR1/2, FAS和DR4/DR5,它们分别识别TNFa, FAS配体和TRAIL。死亡结构域所介导的自体或异体寡聚化对死亡诱导信号复合体的形成至关重要。它包括死亡受体自身或与其下游的接头蛋白TRADD或FADD之间的死亡结构域相互作用而形成寡聚复合体。NleB是肠致病性大肠杆菌(enteropathogenic Escherichia coli, EPEC)三型分泌系统的效应蛋白,在前人的研究中被认为具有抑制NF-κB信号通路的作用。本论文从此生物学现象入手,发现无论在细胞转染还是细菌感染水平,NleB都能非常有效地抑制肿瘤坏死因子(TNFa)激活的NF-κB炎症反应,而对白细胞介素(IL-1p)激活的NF-κB信号通路毫无影响。我们综合利用酵母双杂交,免疫共沉淀等生化手段,找到了NleB在真核细胞中的结合蛋白TRADD,并发现其作用于TRADD C末端的死亡结构域(DD, death domain)使其失去自身死亡结构域寡聚化,或与其它死亡结构域相互结合的能力,比如TNFR1DD, FADD等。我们通过一系列精巧的生化实验证明,极少量的NleB,就能使大量的TRADD完全失活,这暗示着,NleB可能以酶活催化的方式作用于底物TRADD.进一步质谱和体外生化实验证实,NleB是一种全新的糖基转移酶,对底物蛋白TRADD的第235位精氨酸进行N-乙酰葡萄糖胺化修饰。死亡结构域是通过相互结合寡聚而传递信号的蛋白结构域,我们将人基因组中34个死亡结构域蛋白进行比对,发现其中三分之一的死亡结构域蛋白具有这个保守的精氨酸,并且其中多为死亡受体或与其直接相关的接头蛋白。进一步的研究表明无论是细菌感染,还是体内体外生化实验,都证实NleB可以修饰在死亡受体信号通路中起重要作用的FADD, RIPK1, TRADD, TNFR1, RIPK1, FAS等,而不含有保守精氨酸的Myd88和IRAK1的死亡结构域则不能被NleB修饰。其中对FAS受体的修饰位点R250正是ALPS综合症的高发位点。在生物学功能上,我们发现NleB是非常有效的死亡受体信号通路抑制子,通过阻止FADD介导的死亡诱导的信号复合体(death inducing signaling complex, DISK)形成,抑制多种死亡受体的配体所激活的细胞凋亡或细胞坏死,包括TNFa, TRAIL, FAS Ligand等。NleB的同源蛋白广泛存在于多种肠道致病菌中,包括沙门氏菌(Salmonella)中的SseK1和鼠类柠檬酸杆菌(Citrobacter rodentium)中NleBc等,它们都具有精氨酸N-乙酰葡萄糖胺转移酶活性。其中鼠类柠檬酸杆菌感染小鼠常被作为研究肠致病性大肠杆菌致病机理的动物模型,在鼠类柠檬酸杆菌中敲除NleBc基因,细菌在小鼠肠道的定殖能力显著下降,无论是NleBc还是EPEC中的NleB都可以有效的回补这一表型,而其糖基转移酶失活突变体则不能回补,说明NleB的糖基转移酶活性,对致病菌的毒力和在宿主体内定殖至关重要。本研究从NleB抑制NF-κB炎症反应的表型入手,发现NleB是一个更为有效的死亡受体信号通路抑制蛋白,解释了它区别于其他NF-κB抑制蛋白,在动物感染水平具有强表型的原因。这是人们首次发现细菌效应分子作用于宿主受体蛋白层面,并以一种全新的精氨酸N-乙酰葡萄糖胺化修饰使其失去传递死亡受体信号的功能,这不仅为我们研究肠道致病菌的致病机理和建立有效的防治体系提供了新的方向,更重要的是,为我们研究真核细胞信号转导提供了新的思路。丝氨酸/苏氨酸上O-连接的N-乙酰葡萄糖胺化是一种从原核到真核非常保守的信号转导方式,其重要性和广泛性常与磷酸化相提并论。鉴于糖基化修饰在CID, HCD等经典的离子化方式中都极为脆弱,所以以前对N-乙酰葡萄糖胺化修饰的研究都是基于是O-连接的假设,而本论文的研究结果暗示着真核细胞中很有可能存在精氨酸N-乙酰葡萄糖胺化这种蛋白翻译后修饰来调控信号转导。
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