乳腺癌NKG2D配体表达的调控及其机制研究

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乳腺癌是女性最常见的恶性肿瘤之一,其发病率和死亡率均位于癌症的前列。乳腺癌增殖和迁移的过程与自然杀伤细胞(natural killer cells,NK cells)等免疫细胞的应答低下密切相关。NKG2D是NK细胞主要的活化性受体,其配体是主要组织相容性复合物Ⅰ类相关蛋白A和B(major histocompatibility complex class Ⅰchain-relatedproteinAandB,MICA/B)以及 REAT1 家族 UL-16 结合蛋白(UL-16 binding proteins 1-6,ULBP1-6)。NKG2D配体在肿瘤细胞表面广泛表达,NK细胞可通过NKG2D受体-配体识别模式杀伤肿瘤细胞。我们通过对临床收集的乳腺癌样本(n = 92)及TCGA(The cancer genome atlas)数据库提取乳腺癌相关数据(n=1,096)的深入分析,发现NKG2D配体中的MICA和MICB分子在乳腺癌组织中的表达水平较正常乳腺组织中高。但乳腺癌组织MICA和MICB的表达量均与患者TNM分期(Tumor Node Metastasis Stage)呈显著的负相关性。这提示随着肿瘤进展,乳腺癌对NK细胞免疫识别的敏感性逐渐降低。值得关注的是,乳腺癌组织中MICB低表达的患者较高表达的患者总生存期短,可作为评估患者预后新的风险预测因子。MicroRNA(miRNAs)能在转录后翻译水平调节基因的表达,参与调控肿瘤细胞的免疫原性。因此,研究调控乳腺癌NKG2D配体的主要miRNA,有助于加深我们对肿瘤免疫逃逸机制的理解,并为乳腺癌免疫治疗提供新线索。我们发现miR-17-92 及其相关家族中成员,包括 miR-20a、miR-20b、miR-93 和 miR-106b,能特异性降低乳腺癌细胞表面NKG2D配体MICA/B及ULBP2的表达,其中miR-20a的调控作用最强。通过双荧光素酶报告基因系统,我们明确了 miR-20a/b等对于MICA和MICB的双靶向性,它们通过结合在MICA/B mRNA的3’-UTR区域,直接抑制mRNA翻译并促进降解。而miR-20a/b等对于ULBP2的调控作用为新发现,我们证实其通过下调MAPK/ERK通路的活性间接降低ULBP2的表达水平。进而,我们通过体外及体内功能实验证明了 miRNA所介导NKG2D配体调控的生物学意义。NK细胞杀伤实验显示,降低miR-20a的表达能有效促进乳腺癌表面MICA/B及ULBP2的表达,从而提升乳腺癌对NK细胞杀伤的敏感性。通过小鼠短期肺清除模型的构建,我们发现下调乳腺癌miR-20a能有效提升机体对肿瘤细胞识别与清除,抑制肿瘤的肺转移。SAHA(vorinostat,suberanilohydroxamic acid)和 VPA(valproic acid)是两种已经运用于临床的去乙酰化酶抑制剂(histone deacetylase inhibitor,HDACi)。我们发现SAHA和VPA能通过抑制miR-20a等NKG2D配体靶向性miRNA从而特异性增加乳腺癌表面MICA/B和ULBP2分子的表达。但正常乳腺细胞的NKG2D配体对HDACi诱导相对不敏感。NK细胞杀伤实验显示,低浓度SAHA和VPA即可显著提升乳腺癌细胞对NK细胞体外杀伤的敏感性。综上所述,通过不同途径抑制miR-20a等靶向NKG2D配体的miRNA,能够有效增强乳腺癌的免疫原性,促进NK细胞对其识别和杀伤,可能具有良好的临床转化价值。
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